Відділ живопису розпочав свою діяльність разом із відкриттям навчального закладу в березні 1946 року. Саме тут закладалися підвалини для формування майбутньої професійної мистецької освіти Закарпаття. Навчання здійснювали видатні українські митці –  фундатори Закарпатської школи живопису: Адальберт Ерделі, Йосип Бокшай, Андрій Коцка, Ернест Контратович, Адальберт Борецький, Шандор Петкі. Першим керівником відділу був Федір Манайло – художник, чия творча та педагогічна діяльність стала невід’ємною частиною культурної спадщини краю.
У перші роки існування відділу значну увагу приділяли ґрунтовному академічному навчанню. Дипломні роботи студентів охоплювали різні жанри: портрет, пейзаж, тематичну композицію, натюрморт. Вони вирізнялися композиційною зрілістю, яскравим відчуттям кольору та щирістю творчого висловлювання – рисами, які згодом стали характерними ознаками закарпатської образотворчої традиції.
Серед студентів повоєнних років були ті, хто згодом став відомими художниками, заслуженими діячами мистецтв, педагогами та лідерами творчих спільнот: Володимир Микита, Юрій Герц, Павло Бедзир, Едіта й Микола Медвецькі, Іван Шутєв, В’ячеслав Приходько, Ференц Семан, Василь Габда, Михайло Романишин, Юлій Сташко, Єлизавета Кремницька. Вони продовжили традиції закарпатської школи, водночас привносячи у мистецький процес нові ідеї, техніки та стилістичні підходи.
Подальший розвиток відділу живопису характеризувався зміцненням педагогічного потенціалу . Змінювалися покоління викладачів, однак незмінними залишалися високі вимоги до професійної підготовки, увага до індивідуальності кожного студента та опора на кращі традиції закарпатського малярства. З роками відділ став одним із провідних осередків творчого життя регіону, центром формування мистецьких кадрів для Закарпаття й України загалом.
Сьогодні відділ живопису продовжує свою багаторічну місію — виховує нове покоління художників, підтримує тяглість мистецьких традицій, збагачує культурний простір краю та відкриває студентам можливості для професійного зростання, творчих пошуків і успішної самореалізації.